Le Centre Dürrenmatt a été inauguré le 23 septembre 2000, en présence de Mme la Conseillère fédérale Ruth Dreifuss
Pour mener à bien le projet de construction, la Confédération a formé une commission en janvier 1997, placée sous la responsabilité du Département fédéral des finances. Sur la base d'une estimation circonstanciée, un plafond de six millions de francs a été fixé pour les frais d'infrastructure. Le Canton de Neuchâtel a contribué à la construction du bâtiment à raison de deux millions, la Confédération de trois millions et les sponsors et mécènes privés d'environ un million.
Les coûts d'exploitation sont pris en charge par la Confédération suisse, toutefois la Ville de Neuchâtel y participe également par le biais d'une contribution annuelle.
Sponsors du bâtiment:
- Ville de Neuchâtel
- Canton de Bâle-Ville
- Canton de Berne
- Canton de Zurich
- Fondation du Jubilé du Crédit Suisse
- Loeb S.A. Berne
- Loterie romande, commission neuchâteloise
- Migros-Genossenschafts-Bund, Zurich
- Société Coopérative Migros Neuchâtel-Fribourg
- Sandoz-Fondation de Famille